Ewolucja systemów zapylania na podstawie europejskich

Materiały z sesji: 15 lat Wigierskiego Parku Narodowego
MARCIN ZYCH
Ewolucja systemów zapylania na podstawie europejskich
przedstawicieli rodzaju Heracleum L. (Apiaceae)
Rodzaj Heracleum L., należący do rodziny baldaszkowatych (Apiaceae), jest w Europie reprezentowany przez dziewięć gatunków (Brummitt 1968). Stosunki pokrewieństwa pomiędzy nimi nie
są jak do tej pory zbadane. Spośród europejskich barszczy siedem to gatunki endemiczne rejonów
górskich, jak np. barszcz austriacki (H. austriacum), występujący w austriackich Alpach, oraz jeden
gatunek inwazyjny – zawleczony z Azji barszcz kaukaski (H. mantegazzianum). Dziewiąty gatunek
to pospolicie występujący, polimorficzny barszcz zwyczajny (H. sphondylium), będący częstym gatunkiem łąkowym, zaroślowym i ruderalnym w wielu krajach europejskich (Sheppard 1991).
Heracleum sphondylium – model w badaniach ewolucji systemów zapylania
Barszcz zwyczajny, podobnie jak inne gatunki z rodziny baldaszkowatych, jest uważany za prymitywny pod względem zapylania – jego kwiaty są odwiedzane przez wiele gatunków owadów,
które wielu autorów utożsamia z zapylaczami (Corbet 1970; Sheppard 1991; Proctor i in. 1996).
Pogląd ten jest często kwestionowany (Grace, Nelson 1981; Zych 2002, 2004).
Ze względu na duże zróżnicowanie morfologiczne, H. sphondylium jest doskonałym modelem do badań nad ewolucją systemów zapylania. W zależności od ujęcia taksonomicznego,
dzieli się go na kilka-, kilkadziesiąt podgatunków, odmian i form, z których większość różni
się między sobą budową kwiatów i kwiatostanów. Niektóre z tych taksonów są czasem traktowane jako odrębne gatunki. Spośród nich w Polsce występują dwa podgatunki: nominatywny
(H. sphondylium subsp. sphondylium) i syberyjski (H. sphondylium subsp. sibiricum). Pierwszy
z nich ma białe kwiaty, z których większość charakteryzuje się symetrią dwuboczną. Baldachy
podgatunku nominatywnego są gęste i tworzą jedną powierzchnię. Kwiaty podgatunku syberyjskiego są żółtozielone i promieniste, zaś jego kwiatostany mają luźną strukturę (Gawłowska
1961; Sheppard 1991; Zych 2002). Jednym z niewielu stanowisk w Polsce, na których występują obydwa taktony, jest Wigierski Park Narodowy.
Podobne różnice w budowie kwiatów i kwiatostanów występują pomiędzy innymi gatunkami lub podgatunkami europejskich barszczy.
W badaniach nad biologią zapylania takie zróżnicowanie cech interpretuje się zwykle jako adaptację do przywabiania różnych grup zapylaczy. Zjawisko to jest postrzegane jako istotny czynnik ewolucji okrytozalążkowych (Kay 1976; Waser, Price 1983; Schemske, Bradshaw
1999; Bradshaw, Schemske 2003; choć patrz także: Herrera 1996). Uważa się, że białe kwiaty
są bardziej atrakcyjne dla muchówek, zaś zielonkawe dla chrząszczy (Faegri, van der Pijl 1979;
Willemstein 1987; Proctor i in. 1996).
91
ROCZNIK AUGUSTOWSKO-SUWALSKI 2004 TOM 4
Owady odwiedzające kwiaty
Baldachy barszczu zwyczajnego są atrakcyjne dla wielu grup owadów odwiedzających je w poszukiwaniu pyłku i nektaru (Zych 2002, 2003a). Entomofauna kwiatostanów H. sphondylium,
badana na dwóch stanowiskach w Wigierskim Parku Narodowym (tabela 1), obejmuje ponad
107 gatunków należących do siedmiu rzędów; główną grupę stanowią muchówki i chrząszcze
(Zych 2003a; tabela 2). Jak wynika z porównania liczby wizyt, białe kwiatostany podgatunku nominatywnego są znacznie atrakcyjniejsze dla owadów niż zielonkawe baldachy barszczu
syberyjskiego (rys. 1). Zwraca także uwagę większy procentowy udział chrząszczy na zielonkawych kwiatach barszczu syberyjskiego (rys. 2), co potwierdzałoby wspomniane wcześniej
przypuszczenia literaturowe.
1800
1600
Rys. 1. Liczba owadów
odwiedzających kwiatostany
dwóch podgatunków barszczu
zwyczajnego, H. sphondylium
subsp. sphondylium
i H. sphondylium subsp. sibiricum,
na terenie Wigierskiego
Parku Narodowego w trakcie
trzech sezonów badawczych.
We wszystkich sezonach
obserwacje dla każdego
podgatunku prowadzono
w czterech dwunastogodzinnych
sekwencjach
(szczegóły zob. Zych 2002)
liczba owadów
1400
H. s. sibiricum
H. s. sphondylium
1200
1000
800
600
400
200
0
1998
Rys. 2. Procentowy udział
owadów z różnych
rzędów w odwiedzinach
na kwiatostanach
w fazie żeńskiej dwóch
podgatunków H. sphondylium
na terenie Wigierskiego Parku
Narodowego
w sezonach badawczych
2000 i 2002
(A – H. sphondylium subsp.
sphondylium,
B – H. sphondylium subsp.
sibiricum)
92
2000
2002
rok
Materiały z sesji: 15 lat Wigierskiego Parku Narodowego
Zapylacze
Odwiedzanie kwiatów danej rośliny przez dużą liczbę gatunków owadów nie oznacza jednak,
że wszystkie z nich są równie cenne jako zapylacze (Waser i in. 1996; Pellmyr 20). W przypadku opisywanego tutaj H. sphondylium grupę tę stanowi zaledwie kilka gatunków, głównie
muchówek (Eriozona syrphoides, Lucilia spp., Thricops nigrifrons) i chrząszczy (Stenurella
spp.) – w dodatku grupy zapylaczy są prawie jednakowe dla obu występujących na terenie WPN
podgatunków (Zych 2002, 2003a). Oznacza to, że występowanie barwnych morf jest już tylko
prawdopodobnie pozostałością historyczną i wynika z działania dawnych nacisków selekcyjnych, które istniały w miejscu powstania badanych taksonów. Podobnie jest w przypadku kontrastującego, ciemnofioletowego kwiatu, wytwarzanego w środku kwiatostanów marchwi zwyczajnej (Daucus carota), należącej do tej samej rodziny baldaszkowatych; próby wyjaśnienia
jego funkcji nie powiodły się (Lamborn, Ollerton 2000).
Mimo to interesujące jest prześledzenie ewolucji taksonów Heracleum z uwzględnieniem
cech, które są odpowiedzialne za przywabianie zapylaczy, ale także tych, stanowiących ważne
cechy diagnostyczne w oznaczaniu badanej grupy.
Filogeneza
W przypadku prób rekonstrukcji ewolucji systemów reprodukcyjnych blisko spokrewnionych taksonów, główną przeszkodą jest zwykle ustalenie stosunków pokrewieństwa między nimi (Weller,
Sakai 1999 i lit. cyt.), szczególnie wtedy, kiedy obiekty uznawane są za „taksonomicznie trudne”.
Do takich można zaliczyć rodzaj Heracleum. Podobnie jak w przypadku innych baldaszkowatych
(Heywood 1971), jego systematyka jest dość zawiła i do niedawna brak było nowych opracowań dotyczących filogenezy tego rodzaju. Dopiero zastosowanie nowoczesnych metod, opartych
na analizie markerów molekularnych (w tym przypadku jądrowych sekwencji ITS rDNA), pozwoliło uzyskać dość miarodajne wyniki (Zych 2003b; rys. 3). Badania wykazały, że grupę blisko
spokrewnioną stanowią europejskie barszcze – endemity różnych masywów górskich. Wszystkie, z wyjątkiem krymskiego barszczu Stevena (H. stevenii) oraz macedońskiego H. orphanidis,
lokują się na tej samej gałęzi. Pozycje tę potwierdzają również badania biometryczne. Niestety
odcinki ITS większości podgatunków H. sphondylium charakteryzowały się identyczną sekwencją nukleotydów. Uniemożliwiło to ustalenie wzajemnych relacji pokrewieństwa w tej gałęzi. Podobnie jak podgatunki H. sphondylium – identyczne sekwencje ITS miały także: barszcz omszony
(H. pubescens) – endemit Krymu – oraz barszcz kaukaski (H. mantegazzianum; sekwencja tego
gatunku została ustalona na podstawie materiałów zielnikowych zebranych w Wigierskim Parku
Narodowym) – gatunek silnie inwazyjny w całej Europie. Niewykluczone, na co wskazują także
badania morfologiczne, że stanowią one ten sam gatunek (Zych 2003a, 2003b).
Aby prześledzić ewolucję poszczególnych cech, należało dokonać ich mapowania na drzewach filogenetycznych. Przeprowadzone analizy wykazały, że kształt blaszki liściowej, uznawany
za ważny znacznik taksonomiczny i używany jako podstawa do konstrukcji kluczy do oznaczania
gatunków (Mandenova 1951, 1962; Brummitt 1968), jest cechą silnie homoplastyczną. W świetle
analiz poszczególne stany tej cechy – liść niepodzielony, pierzastosieczny, trójlistkowy czy nieparzystopierzasty – nie wyznaczają grup wywodzących się od jednego przodka (Zych 2003a).
93
ROCZNIK AUGUSTOWSKO-SUWALSKI 2004 TOM 4
Rys. 3. Uproszczone drzewo
filogenetyczne europejskich
przedstawicieli rodzaju
Heracleum L.,
uzyskane na podstawie
jądrowych sekwencji ITS rDNA
(za Zych 2003)
(przerywaną linią obwiedzione
są taksony o promienistych
żółtozielonych kwiatach,
pozostałe gatunki mają kwiaty
białe o symetrii dwubocznej)
Z powodu braku rozdziału w gałęzi Heracleum sphondylium trudno niestety jednoznacznie
wnioskować o ewolucji cech kwiatów. Można przypuszczać, że żółtozielona barwa, charakterystyczna m.in. dla podgatunku syberyjskiego, jest cechą pochodną ewolucyjnie – poza kilkoma
taksonami z grupy Heracleum sphondylium pozostałe barszcze charakteryzują się kwiatami białymi o symetrii dwubocznej (Zych 2003a, rys. 3).
Jak zatem mogła wyglądać ewolucja systemów zapylania europejskich barszczy?
Krótka historia barszczy
Badania wskazują, że udział muchówek w zapylaniu roślin wzrasta wraz z wysokością
względną i spadkiem temperatury oraz że owady te pełnią ważną rolę w zapylaniu roślin flory
arktycznej i górskiej (Kevan 1972; Arroyo i in. 1982). Jak wynika z badań zasięgów badanych
podgatunków barszczu zwyczajnego w Polsce, występowanie podgatunku nominatywnego było
ograniczone do południowych, górzystych regionów Polski, zaś podgatunek syberyjski występował w części centralnej i północnej (Gawłowska 1956, 1957). Obecnie zasięgi te ulegają wymieszaniu, a oba taksony można znaleźć w różnych regionach kraju (Zych 2002). Na podstawie
danych o europejskich zasięgach gatunków Heracleum można stwierdzić, że rodzaj ten skupia
głównie gatunki górskie. Analizy filogenetyczne wskazują, że taką strategią życiową charakteryzowały się także taksony ancestralne.
W przypadku barszczy europejskich, poza podgatunkiem nominatywnym H. sphondylium,
który występuje także na nizinach, wszystkie pozostałe gatunki Heracleum oraz podgatunki
H. sphondylium występujące w górach, charakteryzują się białymi kwiatami o symetrii dwubocznej. Analizy filogenetyczne pokazują, że podgatunek syberyjski oraz inne podgatunki z zielonkawożółtymi, promienistymi kwiatami, są formami pochodnymi. Żaden z nich nie jest formą
górską. Można przypuszczać, iż w momencie różnicowania się tych taksonów i poszerzania się
ich zasięgów, w miejscach ich występowania istniały ważne z punktu widzenia sukcesu reprodukcyjnego grupy owadów, które faworyzowały pewne cechy morfologiczne kwiatów. Wśród
94
Materiały z sesji: 15 lat Wigierskiego Parku Narodowego
roślin górskich, rosnących głównie na otwartej przestrzeni, istnieje duża konkurencja o owady
zapylające (Kevan 1972), więc także w przypadku górskich barszczy istniał silny dobór w kierunku utrzymania atrakcyjnych kwiatostanów. Formy nizinne, takie jak subsp. sibiricum, zdobywały nowe siedliska, głównie leśne i zaroślowe, gdzie istniały odmienne grupy zapylaczy, wśród
których dużą część mogły stanowić chrząszcze preferujące zielonkawe kwiaty. Pojawiające się
spontanicznie rośliny, charakteryzujące się takimi właśnie cechami, odnosiły większy sukces
reprodukcyjny, w związku z czym, stawały się w danej populacji coraz częstsze. Nie bez znaczenia mogła być także luźniejsza struktura kwiatostanów, form o zielonożółtych kwiatach. Szczególnie w przypadku chrząszczy, które są mniej aktywne na kwiatach niż na przykład muchówki,
mogło to stymulować ruch pomiędzy kwiatostanami blisko rosnących osobników, a wraz z tym
zwiększać stopień obcopylności.
Takie naciski selekcyjne mogły doprowadzić do powstania istniejących dzisiaj form, a rozszerzanie się zasięgu geograficznego gatunku mogło osłabić działanie doboru kierunkowego
i uniemożliwić powstanie bardziej wyspecjalizowanych rozwiązań. Obecna przewaga, jeżeli
chodzi o występowanie, białokwiatowej formy ancestralnej, wynika z jej większej konkurencyjności o zapylaczy, zwłaszcza w sytuacjach, w których obserwuje się znaczny spadek powierzchni siedlisk leśnych na korzyść obszarów otwartych. Brak bardziej wyspecjalizowanych form
związanych z przystosowaniem się do węższej grupy zapylaczy, może wynikać z zalet generalizacji. Strategia taka jest bardziej opłacalna z punktu widzenia bezpieczeństwa reprodukcji.
Możliwe, że to także przykład ewolucyjnego „ograniczenia”, charakteryzującego niektóre rodziny okrytozalążkowych (Ollerton 1996; Johnson, Steiner 2000), co dla baldaszkowatych postulował już Bell (1971). Ograniczenia takie uniemożliwiają znaczne zmiany ewolucyjne w obrębie
kwiatów i kwiatostanów i pozwalają zaledwie na subtelne zmiany morfologii, obserwowane
na przykład wśród amerykańskich gatunków z tej rodziny (Lindsey, Bell 1985). Taki ewolucyjny konserwatyzm jest pomocny w zdobywaniu nowych obszarów, ponieważ w momencie utraty
ważnego zapylacza, stratę tę zrekompensować mogą inne grupy owadów odwiedzające kwiaty
danej rośliny.
Podsumowanie
Występujące na terenie Wigierskiego Parku Narodowego dwa podgatunki barszczu zwyczajnego: H. sphondylium subsp. sphondylium i H. sphondylium subsp. sibiricum – różnią się budową
oraz kolorem kwiatów i kwiatostanów. Pierwszy z nich ma kwiaty białe o symetrii dwubocznej, ułożone w zwarte kwiatostany, kwiaty drugiego są żółtozielone, zebrane w luźne baldachy. Takie zróżnicowanie cech interpretuje się jako przystosowanie do różnych grup zapylaczy.
Trzyletnie badania terenowe wykazały, że kwiaty subsp. sphondylium są chętnie odwiedzane
przez różne grupy owadów, a baldachy subsp. sibiricum są preferowane przez chrząszcze. Mimo
obserwowanych różnic w atrakcyjności, oba taksony mają identyczny zespół zapylaczy (grupa
złożona głównie z muchówek Eriozona syrphoides, Lucilia spp.). Badania filogenetyczne, oparte na jądrowych sekwencjach ITS rDNA, wskazują, że barszcze o kwiatach żółtozielonych są
grupą bardziej zaawansowaną ewolucyjnie. Brak przełożenia tych wyników na zróżnicowanie
systemów zapylania sugeruje, że istnienie barwnych morf jest przystosowaniem do warunków
historycznych, panujących w miejscu różnicowania się tych taksonów.
95
ROCZNIK AUGUSTOWSKO-SUWALSKI 2004 TOM 4
Tabela 1. Opis stanowisk na terenie Wigierskiego Parku Narodowego, gdzie przeprowadzono badania zapylaczy
dwóch podgatunków H. sphondylium
H. sphondylium subsp. sphondylium
H. sphondylium subsp. sibiricum
Okrajek leśnej drogi, bór mieszany sosnowo-świerkowy, Okrajek leśnej drogi, bór mieszany sosnowo-świerkowy,
ok. 500 m na pn. od budynków Dyrekcji WPN, oddział
okolice rezerwatu „Kamionka”
leśny 119 na granicy oddziałów 133 i 134
N 54º05,013’ E 23º00,811’
N 54º06,295’ E 23º03,030’
Tabela2. Owady odwiedzające kwiaty Heracleum sphondylium subsp. sphondylium i H. sphondylium subsp.
sibiricum na dwóch stanowiskach w Wigierskim Parku Narodowym (tabela zawiera taksony obserwowane
i poławiane na roślinach w sezonach 1998, 2000 i 2002; niektóre owady oznaczane były wyłącznie do rangi
rodziny)
Diptera – Anthomyidae; Asilidae: Andrenosoma atra (L.); Bombyliidae: Villa hottentotta (L.); Calliphoridae: Calliphora
vomitoria (L.), Lucilia caesar (L.), Lucilia illustris (Meig.); Chloropodidae; Conopidae: Conops quadrifasciatus (Deg.);
Culicidae; Empididae: Euempis tesselata Fabr.; Fanniidae: Fannia armata (Meig.), inne Fannia (R.-D.); Muscidae: Graphomya maculata (Scop.), Morellia aenescens (R.-D.), Phaonia angelicae (Scop.), Phaonia (R.-D.), Thricops nigrifrons
(R.-D.); Sarcophagidae: Sarcophaga carnaria (L.); Sepsidae; Stratiomyidae: formosa (Scop.), Odontomyia hydroleon (L.);
Syrphidae: Cheilosia honesta (Rodani), Cheilosia melanopa (Zett.), Cheilosia scutellata (Fall.), Cheilosia pilifera Beck,
other Cheilosia Meig., Episyrphus balteatus (De Geer), Episyrphus cinctellus (Zett.), Eriozona syrphoides (Fall.), Eristalis
abrustorum (L.), Eristalis horticola (De Geer), Eristalis pertinax (Scop.), Helophilus pendulus (L.), Ischyrosyrphus glaucius
(L.), Melanostoma mellinum (L.), Metasyrphus corollae (Fabr.), Metasyprhus lapponicus (Zett.), Myatropa florea (L.),
Parasyrphus lineola (Zett.), Parasyrphus vittiger (Zett.), Sphaerophoria menthrasti (L.), Sphaerophoria scripta (L.), Syritta
pipiens (L.), Syrphus ribesii (L.), Volucella pelucens (L.), inne Syrphidae; Tabanidae: bovinus (L.); Tachinidae: Actia lamma
Meig., Ernestia rudis (Fall.), Eurithia anthophila (R.-D.), Eurithia consobrina (Meig.), Hyalurgus lucidus Meig., Phasia
hemiptera (Fabr.); inne Diptera
Coleoptera – Cantharidae: Rhagonycha fulva (Scop.); Cerambycidae: Dinoptera collaris (L.), Leptura maculata (Poda),
Stenurella bifasciata (O. F. Müller), Stenurella melanura (Vill.); Coccinellidae: Coccinella septempunctata (L.); Melyridae:
Dasytes (Paykull); Mordellidae: Mordellistena (Costa); Nitidulidae: Cychramus luteus (Fabr.), Meligethes (Steph.); Oedemeridae: Chrysanthia viridissima (L.); Scarabaeidae: Cetonia aurata (L.)
Hymenoptera – Andrenidae: Andrena minutula (Kirby), Andrena rosae Panz.; Apidae: Bombus lapidarius (L.), Bombus
terrestris (L.); inne Apoidea; Argidae: Arge ochropus (Gmelin), Arge ustulata (L.); Cimbicidae: Cimbex Olivier; Colletidae: Hylaeus communis (Nylander), Hylaeus confusus (Nylander); Eumenidae: Eumenes coronatus (Panz.), Eumenes
pedunculatus (Panzer), Symmorphus mutinense (Baldini); Halictidae: Lasioglossum calceatum (Scop.); Ichneumonidae;
Mellitidae: Macropis fulvipes (L.); Phytophaga – inne; Sphecidae: Crabro cribarius (L.), Crossocerus assimilis (Smith),
Crossocerus wesmaeli (V. d. Lind.), Ectemnius lapidarius (Panz.); Vespidae: Dolichovespula sylvestris (Scop.), Vespa
crabro (L.); inne Vespoidea;
Lepidoptera – Geometridae; Nymphalidae: Araschnia levana (L.), Argynnis paphia (L.), Erebia medusa (Denis & Schiffermüller); Papilionidae: Papilio machaon (L.); Pieridae: Gonepteryx rhamni (L.), Pieris brassicae (L.); Pterophoridae;
Zygaenidae: Zygaena filipendulae (L.), Zygaena trifolii (Esper)
Heteroptera – Miridae: Calocoris affinis (Herrich-Schaff.), Miris striatus (L.), Orthops calmi (L.); Pentatomidae: Palomena
viridissima (Poda), inne Pentatomidae
Mecoptera – Panorpidae: Panorpa communis (L.)
Neuroptera – Chrysopidae: Chrysopa pallens (Rambur)
96
Materiały z sesji: 15 lat Wigierskiego Parku Narodowego
Literatura
Arroyo M. T. K., Primack R., Armesto J., 1982: Community studies in pollination ecology in the high
Andes of Central Chile. 1: Pollination mechanisms and altitudinal variation. American Journal of Botany,
69:82–97.
Bell C.R., 1971: Breeding systems and floral biology of the Umbelliferae or evidence for specialization in
unspecialized flowers. W: Heywood V. H. (red.): The Biology and Chemistry of the Umbelliferae. London,
Academic Press, s. 93–107.
Bradshaw Jr. H. D., Schemske D. W., 2003: Allele substitution at a flower colour locus produces a pollinator shift in monkeyflowers. Nature, 426:176–178.
Brummitt R. K., 1968: Heracleum L. W: Tutin T. G. i in. (red.): Flora Europaea, vol. 2. Cambridge,
Cambridge University Press, s. 364–366.
Corbet S. A., 1970: Insects on hogweed flowers: a suggestion for a student project. Journal of Biological
Education, 4:133–143.
Faegri K., Pijl L. van der, 1979: The Principles of Pollination Ecology. Oxford, Pergamon Press.
Gawłowska M., 1956: Heracleum sphondylium L. i Heracleum sibiricum L. na ziemiach polskich. Dissertationes Pharmaceuticae, 7:141–164.
Gawłowska M., 1957: Badania nad rozmieszczeniem Heracleum sphondylium L. i H. sibiricum L. w Polsce. Fragmenta Floristica et Geobotanica, 3:61–68.
Gawłowska M., 1961: Systematyka wewnątrzgatunkowa Heracleum sphondylium L. i Heracleum sibiricum L. występujących w Polsce i krajach sąsiednich. Fragmenta Floristica et Geobotanica, 7:1–39.
Grace J., Nelson M., 1981: Insects and their pollen loads at a hybrid Heracleum site. New Phytologist,
87:413–423.
Herrera C. M., 1996: Floral traits and plant adaptation to insect pollinators: a devil’s advocate approach. W: Lloyd D. G., Barrett S. C. (red.): Floral Biology. Studies on Floral Evolution in Animal-Pollinated
Plants. New York, Chapman, Hall, s. 65–87.
Heywood V. H., 1971: Systematic survey of Old World Umbelliferae. W: Heywood V. H. (red.): The
Biology and Chemistry of the Umbelliferae. London, Academic Press, s. 31–41.
Johnson S. D., Steiner K. E., 2000: Generalization versus specialization in plant pollination systems.
Trends in Ecology and Evolution, 15:140–143.
Kay Q. O. N., 1976: Preferential pollination of yellow-flowered morphs of Raphanus raphanistrum
by Pieris and Eristalis spp. Nature, 261:230–232.
Kevan P. G., 1972: Insect pollination of high arctic flowers. Journal of Ecology, 60:831–847.
Lamborn E., Ollerton J., 2000: Experimental assessment of the functional morphology of inflorescence of
Daucus carota (Apiaceae): testing the ‘fly catcher effect’. Functional Ecology, 14:445–454.
Lindsey A. H., Bell C. R., 1985: Reproductive biology of Apiaceae. 2: Cryptic specialization and floral
evolution in Thaspium and Zizia. American Journal of Botany, 72:231–247.
Mandenova I. P., 1951: Heracleum L. W: Shishkin B. K. (red.): Flora SSSR. T. 17. Moskwa–Leningrad,
Izdatelstvo Akademii Nauk SSSR, s. 223–259.
Mandenova I. P., 1962: Taxonomic review of Turkish species of Heracleum. Notes from the Royal Botanic Garden, 24:173–181.
Ollerton J., 1996: Reconciling ecological processes with phylogenetic patterns: the apparent paradox of
plant-pollinator systems. Journal of Ecology, 84:767–769.
Pellmyr O., 2002: Pollination by animals. W: Herrera C. M., Pellmyr O. (red.): Plant-Animal Interaction.
An Evolutionary Approach. Oxford, Blackwell, s. 157–184.
Proctor M., Yeo P., Lack A., 1996: Natural History of Pollination. London, Harper Collins Publishers.
Schemske D. W., Bradshaw Jr. H. D., 1999: Pollinator preference and the evolution of floral traits in
monkeyflowers (Mimulus). Proceedings of the National Academy of Sciences, 96:11910–11915.
Sheppard A. W., 1991: Heracleum sphondylium L. Journal of Ecology, 79:235–258.
Waser N. M., Price M. V., 1983: Pollination behavior and natural selection for flower colour in Delphinium nelsonii. Nature, 302:422–424.
97
ROCZNIK AUGUSTOWSKO-SUWALSKI 2004 TOM 4
Waser N. M., Chittka A. L., Price M. V., Williams N. M., Ollerton J., 1996: Generalization in pollination
systems, and why it matters. Ecology, 77:1043–1060.
Weller S. G., Sakai A. K., 1999: Using phylogenetic approaches for the analysis of plant breeding system
evolution. Annual Review of Ecology and Systematics, 30:167–199.
Willemstein S. C., 1987: An evolutionary basis for pollination ecology. Leiden Botanical Series, vol. 10.
Leiden, University Press.
Zych M., 2002: Pollination biology of Heracleum sphondylium L. (Apiaceae). The advantages of being
white and compact. Acta Societatis Botanicorum Poloniae, 71:163–170.
Zych M., 2003 a: Biologia zapylania i pozycja filogenetyczna dwóch podgatunków barszczu zwyczajnego
(Heracleum sphondylium L.). Rozprawa doktorska. Wydział Biologii Uniwersytetu Warszawskiego.
Zych M., 2003 b: Phylogeny of the European Heracleum L. species as inferred from ITS rDNA sequences. Scripta Botanica Belgica, 27:64.
Zych M., 2004: Biologia zapylania baldaszkowatych (Apiaceae) – stare mity i nowe perspektywy. Wiadomości Botaniczne, 48:7–15
98