- Annals of Parasitology

Wiadomoœci Parazytologiczne 2009, 55(4), 389–393
Copyright© 2009 Polskie Towarzystwo Parazytologiczne
Siedliskowa i żywicielska specyficzność występowania przywr
w zgrupowaniach gryzoni z Dolnego Śląska1
Host and site-specific pattern of occurrence of digenetic
trematodes in rodent communities from Lower Silesia,
Poland
Joanna Hildebrand, Grzegorz Zaleśny
Zakład Parazytologii, Instytut Genetyki i Mikrobiologii, Uniwersytet Wrocławski, ul. Przybyszewskiego 63,
51-148 Wrocław; E-mail: [email protected]
ABSTRACT. Trematodes of the class Digenea are parasites with complex life cycles and often use small mammals as
definitive hosts; however, they are usually not highly prevalent in this group of mammals. In our work the patterns of
occurrence of digeneans parasitizing small mammals were analyzed. The surveys were conducted at four locations, i.e.,
irrigation fields (Osobowice), a water distribution area (Mokry Dwor), recreational grounds (Redzin forest), and Nature
Reserve „Stawy Milickie”. Overall 894 rodents were examined. During investigation we identified flukes representing
the following species and groups: Brachylaima recurva, Brachylecithum glareoli, Echinostomatinae sp., and
Plagiorchis elegans. The digeneans were reported from all studied locations and were present in Apodemus agrarius,
A. flavicollis and Myodes glareolus. The statistical analysis showed significant qualitative and quantitative differences
in infections with digeneans among examined animals. The highest prevalence of infection with flukes was reported in
A. agrarius (28.8%) with the maximum value – 78.2% in the Nature Reserve „Stawy Milickie”; only at this location the
co-infection with three and two trematode species were found. The differences in occurrence of Brachylaima sp.,
Echinostomatinae sp., and Plagiorchis sp. found in „Stawy Milickie” were not statistically significant; the flukes
occupied the small intestine of A. agrarius at the same frequency. For comparison, digenetic trematode infection in the
yellow necked mouse Apodemus flavicollis was dramatically lower (overall prevalence 2.8%) than in the striped field
mouse A. agrarius, and flukes were reported only in Mokry Dwor (5.1%) and Milicz (5.9%). The bank voles Myodes
glareolus were infected with two trematode species, i.e., Plagiorchis elegans (1.3%), and Brachylecithum glareoli
(19.2%), and these parasites were reported only in the water distribution area. Aside from two accidental reports of
dicrocoeliid trematodes found in Osobowice, Brachylecithum glareoli was reported mainly in bank voles M. glareolus
collected from Mokry Dwor, which could indicate both host and site specificity for this species. Our results showed that
the food habits of hosts species and site-specific conditions could be taken into consideration as potential factors
affecting the trematode fauna of rodents.
Key words: Digenea, helminths, rodents, Apodemus, Myodes, Poland
Wstęp
Przywry z gromady Digenea stanowią stały element helmintofauny dziko żyjących gryzoni.
Na podstawie wyników wieloletnich badań prowadzonych na terenie Europy odnotowano u przedstawicieli Rodentia występowanie przywr digenicznych reprezentujących łącznie 30 rodzin [1]. Prewa-
lencja tej grupy helmintów rzadko jednak jest wysoka [2–5]. Przywry częściej notowane są u gryzoni,
przynajmniej okresowo, wszystkożernych niż typowo roślinożernych jak na przykład nornikowate,
przy czym rola czynników ekologicznych, które
wpływają na strukturę jakościową i ilościową zgrupowań Digenea wciąż są słabo poznane [1].
Praca prezentowana w trakcie XVIII Wrocławskiej Konferencji Parazytologicznej „Różnorodność oddziaływania układów pasożytżywiciel w środowisku”; Wrocław-Karpacz, 21-23 maja 2009 r.
1
390
Mysz zaroślowa Apodemus sylvaticus, mysz leśna A. flavicollis oraz nornica ruda Myodes glareolus to gatunki pospolite i współwystępujące na obszarze Europy, których zgrupowania helmintów były obiektem badań w kilku krajach, także w Polsce.
Spośród przywr digenicznych, Brachylaima sp.
(Brachylaimoidea), Corrigia vita (Dicrocoeliidae),
Plagiorchis sp. (Plagiorchiidae) są najczęściej
stwierdzane w europejskich populacjach myszy
z rodzaju Apodemus i nornicy rudej M. glareolus
[2–8]. W krajowej helmintofaunie gryzoni przedstawiciele Digenea notowane były raczej sporadycznie
[9–11], jedynie Guerero w badaniach prowadzonych na Nizinie Środkowomazowieckiej stwierdził
częstsze zarażenie myszy polnych Apodemus agrarius przywrami z rodzaju Brachlaima [12].
Celem pracy było przeanalizowanie udziału
przywr digenicznych w zgrupowaniach helmintów
w wybranych populacjach gryzoni w odniesieniu
do warunków siedliskowych oraz analiza preferencji żywicielskich poszczególnych gatunków przywr.
Materiał i metody
Materiał do analizy stanowiły helminty wyizolowane z 849 gryzoni pozyskiwanych na przestrzeni
lat 2001–2008 z czterech stanowisk, z których trzy
zlokalizowane są na obrzeżach miasta Wrocławia
(Wrocław-Osobowice, Wrocław-Rędzin, Wrocław-Mokry Dwór) a jedno na terenie Rezerwatu „Stawy
Milickie”. Na ostatnim stanowisku badania rozpoczęto w 2008 roku. Stanowisko Wrocław-Osobowice położone jest na obszarze pól irygowanych ściekami miejskimi, Wrocław-Rędzin to stanowisko
zlokalizowane również na północno-zachodnich
obrzeżach miasta, jest to kompleks leśny wraz
z przylegającymi łąkami i wałami nadodrzańskim.
Na południowo-wschodnim krańcu Wrocławia
znajduje się obszar pól wodonośnych (Mokry
Dwór), który stanowi miejsce poboru wody dla miasta. W tym miejscu rzeka Oława wraz z licznymi
rozlewiskami i zbiornikami wodnymi, kanałami
i ciekami tworzy cenny obszar podmokły, na którym zachowały się łąki i zadrzewienia. Rezerwat
„Stawy Milickie” jest największym w Polsce rezerwatem ptactwa wodnego i błotnego utworzonym
na pocysterskim zespole stawów rybnych w dolinie
rzeki Baryczy.
Gryzonie odławiano w żywołapki, drewniane
i metalowe typu Sherman, standardowo wykorzystywane do badań faunistycznych nad populacjami
drobnych ssaków. Żywołapki zaopatrzone w po-
J. Hildebrand, G. Zaleœny
karm rozstawiane były od kwietnia do listopada
na stanowiskach usytuowanych na obrzeżach ekosystemów łąkowego i leśnego, wśród zadrzewień
i zarośli, w pobliżu charakterystycznych dla wszystkich siedlisk rowów i oczek wodnych, a także
wzdłuż grobli na terenie rezerwatu „Stawy Milickie”. Pozyskane gryzonie należały do 7 gatunków
i dwóch podrodzin (Murinae, Arvicolinae),
przy czym trzy gatunki, Apodemus flavicollis, Apodemus agrarius i Myodes glareolus, zdecydowanie
dominowały na wszystkich stanowiskach.
Pasożyty izolowano z jamy ciała, przewodu pokarmowego, wątroby i pęcherzyka żółciowego,
oględzinom poddawano również mózg, serce, płuca. Helminty konserwowano i przechowywano
w 70% alkoholu etylowym. Utrwalone przywry barwiono metodą regresywną, karminem boraksowym,
po czym różnicowano alkoholem zakwaszonym
HCl, a część także metodą progresywną, karminem
Blachina i karminem ałunowym, następnie odwadniano w szeregu alkoholowym, prześwietlano
w olejku goździkowym i zatapiano w balsamie kanadyjskim.
Dane dotyczące zarażenia gryzoni przez przywry
zostały wyrażone jako prewalencja podawana z dolną i górną granicą 95% przedziału ufności (95% C.
L.) oraz względne zagęszczenie wraz z błędem standardowym średniej (S. E. M.). W celu określenia różnic w występowaniu przywr u myszy polnej na terenie Rezerwatu „Stawy Milickie” zastosowano test
chi-kwadrat. Wszystkie obliczenia statystyczne były wykonywane z przy użyciu programu Statistica
8.0.
Wyniki
Łącznie wyizolowano i zidentyfikowano 18 958
okazów helmintów, które reprezentowały 34 taksony należące do Digenea, Cestoda i Nematoda. Przywry digeniczne reprezentowane były przez cztery
gatunki, trzy pasożytujące w jelicie cienkim – Brachylaima recurva (Brachylaimoidea), Plagiorchis
elegans (Plagiorchiidae), Echinostomatinae sp. oraz
jeden przedstawiciel rodziny Dicrocoeliidae, zasiedlający przewody żółciowe wątroby – Brachylecithum glareoli. Ogólna prewalencja na stanowiskach
wynosiła odpowiednio 71,2% na Mokrym Dworze,
75,5% w Rezerwacie „Stawy Milickie”, 76,2%
na Osobowicach i 77,5% na Rędzinie. Natomiast
poziom zarażenia przywrami wahał się od 1,6%
na terenie pól irygacyjnych do 40,9% na stanowiskach zlokalizowanych na terenie rezerwatu, na ob-
Siedliskowa i ¿ywicielska specyficznoœæ
391
Tabela 1. Prewalencja i względne zagęszczenie przywr na stanowiskach
Table 1. Prevalence and mean abundance of digeneans by site
Plagiorchis elegans
Osobowice
Rędzin
Mokry Dwór
Stawy Milickie
N
369
120
295
110
Echinostomatinae sp.
Brachylaima recurva
Brachylecitchum
glareoli
P [%] (C.L)
MA
P [%](C.L)
MA
P [%] (C.L)
MA
P [%] (C.L)
MA
0,3 (-0,5; 2,3) 0,01±0,01
–
–
1,1 (-0,1; 3,6) 0,04±0,04 0,5 (-0,2; 2,6) 0,04±0,04
–
–
–
–
5,8 (3,1; 10,5) 0,11±0,04
–
–
3,1 (1,4; 5,6)
0,19±0,13 0,3 (-0,3; 2,1) 0,02±0,02
–
–
7,1 (4,7; 10,5) 2,44±1,27
26,4 (20,3; 33,4) 7,34±2,23 18,2 (13,0; 24,7) 2,64±0,99 18,2 (13,0; 24,7) 1,75±0,65
–
–
Objaśnienia/Explanations: N – liczba zbadanych żywicieli/number of studied hosts; P – prewalencja/prevalence of infection; C.L. –
dolny i górny 95% przedział ufności/upper and lower 95% confidential limit; MA – względne zagęszczenie ±S.E.M./mean
abundance ±S.E.M.
szarze Rędzina przywry digeniczne występowały
z prewalencją 5,8% i 10,5% na wrocławskich polach wodonośnych. Na żadnym z badanych stanowisk nie odnotowano wszystkich czterech przedstawicieli Digenea, a na każdym z nich skład gatunkowy i wskaźniki ilościowe przedstawiały się odmiennie, najuboższe jakościowo okazało się stanowisko
Wrocław-Rędzin, gdzie stwierdzono tylko jeden gatunek – Brachylaima recurva (Tabela 1).
Spośród analizowanych gatunków gryzoni najwyższą prewalencję Digenea odnotowano u myszy
polnej (28,8%), z maksymalną wartością – 78,2%,
zaobserwowaną na Stawach Milickich. Jednocześnie, tylko na tym stanowisku i tylko u tego żywiciela występowały dwu i trzygatunkowe koinwazje
przywr, a różnice w częstości występowania Brachylaima recurva, Echinostomatinae sp. i Plagiorchis elegans okazały się nieistotne statystycznie.
Dla porównania u myszy leśnej przywry (jedynie
P. elegans) występowały z niską prewalencją
tj. 2,8% i zostały odnotowane w populacjach A. flavicollis z Mokrego Dworu (5,1%) i Stawów Milickich (5,9%). Nornica ruda w naszych badaniach była żywicielem dwóch gatunków: P. elegans i Brachylecithum glareoli, z ogólną prewalencją 8,5%.
Poza jednokrotnym stwierdzeniem B. glareoli
u nornicy na Osobowicach, odnotowane przez nas
przywry u Myodes glareolus dotyczyły tylko stano-
wisk na polach wodonośnych i stanowiły w przypadku P. elegans 1,3% wszystkich stwierdzonych
zarażeń oraz odpowiednio dla B. glareoli – 19,2%.
W analizowanych zgrupowaniach helmintów poszczególnych gatunków żywicielskich, jedynie
u A. agrarius przywry digeniczne występowały
na wszystkich badanych stanowiskach (Tabela 2).
Dyskusja
Najwyższą prewalencję przywr digenicznych
odnotowano na terenie Rezerwatu „Stawy Milickie”, co wynika naszym zdaniem ze specyfiki siedlisk położonych w rozległym kompleksie stawów,
a więc o poziomie wilgotności warunkującej występowanie bogatej fauny bezkręgowców, w tym żywicieli pośrednich przywr. W porównaniu ze zgrupowaniami gryzoni z innych stanowisk w różnych rejonach Europy poziom zarażenia przywrami na terenie Rezerwatu Stawy Milickie (40,9% dla całego
zgrupowania gryzoni i 78,2% dla myszy polnej
A. agrarius) jest bardzo wysoki, podobne wyniki
odnotowano jedynie w Irlandii, gdzie w miesiącach
zimowych u myszy zaroślowej A. sylvaticus notowano prewalencję Corriga vitta sięgającą 77,9%
[13]. Biotopy występujące w kompleksie stawów
obfitują w faunę ślimaków wodnych i lądowych
oraz larwy owadów, wskazywanych jako żywiciele
Tabela 2. Prewalencja i względne zagęszczenie przywr u żywicieli
Table 2. Prevalence and mean abundance of digeneans by host species
Apodemus agrarius
N P [%] (C.L)
MA
Osobowice
58 8,6 (4,0; 16,6) 0,36±0,26
Rędzin
60 11,7 (6,2; 20,3) 0,22±0,09
Mokry Dwór 26 76,9 (57,8; 89,4) 0,23±0,19
Stawy Milickie 55 7 8,2 (68,7; 85,5) 23,36±5,85
Apodemus flavicollis
N P [%] (C.L)
MA
189
–
–
36
–
–
137 5,1 (2,2; 10,1) 0,40±0,28
34 5,9 (1,3; 17,4) 0,18±0,12
Myodes glareolus
N
110
23
120
16
P [%] (C.L)
0,9 (0,1; 3,7)
–
18,3 (13,0; 25,1)
–
MA
0,14±0,14
–
6,01±3,10
–
Objaśnienia/Explanations: N – liczba zbadanych żywicieli/number of studied hosts; P – prewalencja/prevalence of infection; C.L. –
dolny i górny 95% przedział ufności/upper and lower 95% confidential limit; MA – względne zagęszczenie ±S.E.M./mean
abundance ±S.E.M.
392
pośredni przywr z rodzaju Brachylaima, Plagiorchis [14,15], a także przedstawicieli Echinostomatinae, gdzie cykle życiowe niektórych gatunków zamykane są dodatkowo przy udziale płazów [16,17].
Krążenie i utrzymywanie się w środowisku pasożytów o złożonym cyklu życiowym umożliwia zarówno dostępność żywicieli pośrednich, ale także żywicieli ostatecznych licznie występujących na obszarze rezerwatu Dla niektórych gatunków przywr krąg
żywicieli ostatecznych nie zawęża się do jednego
rodzaju czy rodziny. P. elegans notowany jest
u wielu gatunków ptaków i ssaków [15], przywry
z podrodziny Echinostomatinae pasożytują u ssaków drapieżnych i ptaków [17].
Mysz polna Apodemus agrarius była gatunkiem,
u którego w obecnych badaniach najczęściej stwierdzano przedstawicieli Digenea. Na każdym z badanych stanowisk, jako jedyny gatunek żywicielski,
była zarażona przywrami. W helmintofaunie tego
gryzonia odnotowano także wszystkie cztery gatunki przywr wykazane w trakcie prowadzonych badań. We wcześniejszych badaniach, prowadzonych
na terenie kraju nad helmintofauną współwystępujących gatunków gryzoni, przywry digeniczne stwierdzane były raczej sporadycznie i z niską prewalencją [9]. Jedynie Furmaga na Wyżynie Lubelskiej odnotował kilkuprocentowe zarażenie Plagiorchis elegans u A. agrarius (5,5%) i A. sylvaticus (4,0%),
a Guerero na Nizinie Mazowieckiej stwierdził
udział Brachylaima recurva na poziomie 11,6%
u A. agrarius przy 0,3% prewalencji u M. glareolus
[9,12]. Analizując otrzymane wyniki wydaje się, ze
A. agrarius różni się od innych współwystępujących w badanych siedliskach gryzoni preferencjami
pokarmowymi oraz behawiorem. Prace dotyczące
składu pokarmu myszy z rodzaju Apodemus i nornicy rudej wykazują udział pokarmu zwierzęcego
na poziomie kilku procent do kilkunastu procent
[18,19], a w przypadku A. agrarius dodatkowo
wskazują na znaczną jego różnorodność wzrastającą w populacjach podmiejskich, w tym na obecność
mięczaków w diecie [20]. Na terenie rezerwatu
„Stawy Milickie” i obszarze wrocławskich pól wodonośnych tak wysoką prewalencję Digenea (Tabela 2) można tłumaczyć preferencjami myszy polnych do częstszego uzupełniania diety pokarmem
zwierzęcym, w tym ślimakami, preferencjami większymi przy jego większej dostępności i obfitości.
Odnotowane w naszych badaniach gatunki
przywr różnią się specyficznością żywicielską i środowiskową. Plagiorchis elegans okazał się gatunkiem o najszerszym spektrum żywicielskim i siedli-
J. Hildebrand, G. Zaleœny
skowym. W innych badaniach prowadzonych w różnych rejonach Europy przywry z rodzaju Plagiorchis notowano u nornicy rudej [6,11,14], natomiast
u myszy zaroślowej i leśnej występowały rzadziej
[13,21]. Brachylaima recurva występowała na badanym terenie tylko u A. agrarius, podobnie jak
przywry z podrodziny Echinostomatinae. Gatunkiem o największej specyficzności wydaje się być
przedstawiciel Dicrocoeliidae, Brachylecithum glareoli, którego występowanie ograniczone jest praktycznie do jednego żywiciela, tj. Myodes glareolus
i jednego siedliska jakim są wrocławskie pola wodonośne. W tym przypadku nasze badania różnią się
od danych podawanych w europejskiej literaturze,
gdzie gatunek pokrewny jakim jest Corrigia vitta
jest jedną z częściej stwierdzanych przywr digenicznych u gryzoni, głównie u A. sylvaticus [4,5,7,8].
Literatura
[1] Morand S., Krasnov B.R., Poulin R. 2006. Micromammals and macroparasites. From Evolutionary
Ecology to Management. Springer, Tokyo.
[2] Shimalov V.V. 2002. Helminth fauna of the striped
field mouse (Apodemus agrarius Pallas, 1778) in ecosystems of Belorussian Polesie transformed as a result
of reclamation. Parasitology Research 88:
1009-1010.
[3] Haukisalmi V., Henttonen H. 2000. Variability of helminth assemblages and populations in the bank vole
Clethrionomys glareolus. Polish Journal of Ecology
48: 219-231.
[4] Abu-Madi M.A., Behnke J.M., Lewis J.W., Gilbert
F.S. 2000. Seasonal and site specific variation in the
component community structure of intestinal helminths in Apodemus sylvaticus from three contrasting habitats in South-East England. Journal of Helminthology 74: 7-15.
[5] Montgomery S.S., Montgomery W.I. 1989. Spatial
and temporal variation in the infracommunity structure of helminths of Apodemus sylvaticus (Rodentia:
Muridae). Parasitology 98: 145-150.
[6] Haukisalmi V., Henttonen H., Tenora F. 1988. Population dynamics of common and rare helminths in
cyclic vole populations. Journal of Animal Ecology
57: 807-825.
[7] Goüy de Bellocq G., Sara M., Casanova J. C., Feliu
J., Morand S. 2003. A comparison of the structure of
helminth communities in the woodmouse, Apodemus
sylvaticus, on islands of the western Mediterranean
and continental Europe. Parasitology Research 90:
60-70.
[8] Klimpel S., Forster M., Schmahl G. 2007. Parasites of
two abundant sympatric rodent species in relation to
host phylogeny and ecology. Parasitology Research
Siedliskowa i ¿ywicielska specyficznoœæ
100: 867-875.
[9] Pojmańska T. 1998. Katalog fauny pasożytniczej Polski. Część V. Pasożyty ssaków. Zeszyt 1. Owadożerne, nietoperze, zajęczaki i gryzonie: Pasożyty wewnętrzne. Polskie Towarzystwo Parazytologiczne,
Warszawa.
[10] Pojmańska T., Niewiadomska K., Okulewicz A.
2007. Pasożytnicze helminty Polski. Gatunki, żywiciele, białe plamy. Polskie Towarzystwo Parazytologiczne, Warszawa.
[11] Bajer A., Behnke J.M., Pawelczyk A., Kulis K., Sereda M.J., Sinski E. 2005. Medium-term temporal stability of the helminth component community structure in bank voles (Clethrionomys glareolus) from the
Mazury Lake District region of Poland. Parasitology
130: 213-228.
[12] Guerero R. 1979. The structure of the endoparasite
helminth communities of rodents in an urban gradient. Praca doktorska. Instytut Parazytologii Polskiej
Akademii Nauk, Warszawa.
[13] Montgomery S.S., Montgomery W.I. 1988. Cyclic
and non-cyclic dynamics in populations of the helminth parasites of wood mice, Apodemus sylvaticus.
Journal of Helminthology 62: 79-90.
[14] Genov T. 1984. Helminths of insectivores mammals
and rodents in Bulgaria. Publishing House of the Bulgarian Academy of Sciences, Sofia.
[15] Krasnolobova T.A. 1987. Trematody fauny SSSR.
Rod Plagiorchis. Nauka, Moscow, Russia: 83-118.
393
[16] Kanev I., Dimitrov V., Radev V., Fried B. 1995. Redescription of Echinostoma jurini (Skvortzov, 1924)
(Trematoda: Echinostomatidae) with a discussion of
its identity and characteristics. Annalen des Naturhistorischen Museums in Wien 97 B: 37-53.
[17] Kostadinova A., Gibson D.I. 2002. Isthmiophora
Lühe, 1909 and Euparyphium Dietz, 1909 (Digenea:
Echinostomatidae) re-defined, with comments on their nominal species. Systematic Parasitology 52:
205-217.
[18] Abt K.F., Bock W.F. 1998. Seasonal variations of
diet composition in farmland field mice Apodemus
spp. and bank voles Clethrionomys glareolus. Acta
Theriologica 43: 379–389.
[19] Babińska-Werka J. 1981. Food of the striped field
mouse in different types of urban green areas. Acta
Theriologica 26: 285-299.
[20] Babińska-Werka J., Garbarczyk H. 1981. Animal
components of the diet of the striped field mouse under urban conditions. Acta Theriologica 26: 301-318.
[21] Fuentes M.V., Sáez S., Trelis M., Munoz-Antoli C.,
Esteban J.G. 2004. The helminth community of Apodemus sylvaticus (Rodentia, Muridae) in the Sierra de
Gredos (Spain). Arxius de Miscellania Zoologica 2:
219-223.
Wpłynęło 16 września 2009
Zaakceptowano 30 października 2009