FULL TEXT - Implantoprotetyka

Implantoprotetyka
2009, tom X, nr 2 (35)
Ryszard Koczorowski, Monika Hemerling
Mikroflora bakteryjna łoża implantów
niezintegrowanych z kością identyfikowana
testem Perio-Analizy
Bacterial microflora of the intrabony pockets of unintegrated
implants identified with the Perio-Analyse test
Streszczenie
Celem pracy była analiza bakteryjnej mikroflory łoża kostnego niezintegrowanych implantów stomatologicznych.
Badaniu poddano okołoimplantowe łoża u 11 pacjentów
z częściowymi brakami w wieku od 30 do 66 (średnia 54
lata), u których nastąpiła utrata wszczepów sródkostnych
z powodu zapalenia przyległych tkanek. Czas przetrwania
2 implantów w szczęce i 9 w żuchwie nie przekraczał 4
miesięcy. Florę bakteryjną identyfikowano przy użyciu testu Perio-Analyse (Pierre Fabre-Oral Care Medicament).
Za pomocą sterylnych sączków umieszczanych na 15 sekund w poimplantowym łożu kostnym pobierano materiał
i przesyłano w specjalnym pojemniku do badań w laboratorium we Francji. Zastosowany test pozwolił na ocenę jakościową i ilościową mikroflory bakteryjnej występującej
w przypadkach braku implantologicznego sukcesu.
Na podstawie testu Perio-Analyse stwierdzono obecność
Fusobacterium nucleatum wokół wszystkich utraconych implantów. Z łoża niezintegrowanych z kością wszczepów
u 9 osób (82%) wyhodowano Peptostreptococcus micros,
u 7 pacjenów (64%) zaobserwowano Eikenella corrodens,
w 5 przypadkach (45%) odnotowano obecność Prevotella intermedia, Campylobacter rectus i Tannarella forsythensis.
W 4 badanych próbkach potwierdzono występowanie
Treponema denticola w 3 (27%) Porphyromonas gingivalis. Tylko wokół jednego utraconego wszczepu wykryto Actinobacillus actinomycetemcomitans.
W procesie periimplantitis, będącym przyczyną utraty implantów we wczesnej fazie wgajania może brać udział każdy
z 9 szczepów bakteryjnych wykrywanych testem Perio-Analyse (RT-PCR). Fusobacterium nucleatum i Peptostreptococcus
micros wydają się być patogenami najbardziej powiązanymi
z rozwojem stanu zapalnego tkanek otaczających wszczepy
śródkostne w okresie osteointegracji.
-
-
-
-
-
Abstract
Objective: analysis of intrabony pocket microflora of uninterated dental implants.
The study involved the periimplant intrabony pockets of 11
partially edentulous patients (males and females) aged 3066 (mean age of 54 years) who lost their intraosseous implants due to periimplantitis. The survival time of 2 implants
in the maxilla and 9 in the mandible was not more than 4
months.The bacterial microflora was identified by using the
Perio-Analyse test (Pierre Fabre Oral Care Medicament). In
w w w. i m p l a n t o p r o t e t y k a . e u
order to obtain bacterial material sterile drains were inserted for 15 seconds in the postimplant intrabony pockets,
placed in sealed containers and delivered to a laboratory
in France to be examined. The Perio-Analyse test used in
this study allowed quantitative and qualitative analysis of
bacterial microflora which develops when osseointegration
fails to occur.
Based on the Perio-Analyse test, Fusobacterium nucleatum
was found in the intrabony pockets in all patients. Peptostreptococcus micros was cultured in the material collected
from 9 patients (82%). Eikenella corrodens was identified in
7 patients (64%). Cultures of Prevotella intermedia, Campylobacter rectus and Tannarella forsythensis were recognized in
5 cases (45%). 4 samples (36%) contained Treponema denticola. 3 patients (27%) developed Porphyromonas gingivalis.
Only 1 intrabony pocket (9%) contained Actinobacillus actinomycetemcomitans.
The study showed that all of the 9 bacterial species that
the Perio-Analyse test (RT-PCR) is able to identify may lead
to failure in the process of osseointegration caused by periimplantitis.
Fusobacterium nucleatum and Peptostreptococcus micros are
probably those pathogens that are the most responsible
for periimplantitis during the period of osseointegration.
Klinika Gerostomatologii, Uniwersytet Medyczny im. Karola Marcinkowskiego
Kierownik: dr hab. R. Koczorowski, prof. UM
Słowa kluczoweKey words
periimplantitis, periimplantitis,
mikroflora bakteryjna, bacterial microflora,
perioanaliza, perioanalyse,
periodontitis
periodontitis
Wstęp
We współczesnej protetyce do odbudowy utraconych zębów
coraz powszechniej wykorzystuje się tytanowe wszczepy śródkostne, których skuteczność kliniczna jest udokumentowana.
Niepowodzenia w leczeniu implantologicznym występować
mogą zarówno we wstępnej fazie gojenia, jak i w różnych okresach po osteointegracji wszczepu, a częstość ich występowania
waha się między 2-10% [1]. Behnek wyróżnił powikłania mechaniczne związane z wszczepem śródkostnym i elementami
suprastruktury protetycznej oraz powikłania biologiczne, do
których zalicza się mucositis, periimplantitis, zmiany atroficzne
3
Implantoprotetyka
Pacjent
Płeć
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
M
K
M
M
M
K
K
K
K
M
M
Miejsce implantacji
(SZ\Ż)
Ż
Ż
SZ
Ż
Ż
Ż
Ż
Ż
SZ
Ż
Ż
2009, tom X, nr 2 (35)
Wiek
Choroba przyzębia
Liczba implantów
Papierosy
44
48
65
59
66
55
61
30
65
58
42
NIE
TAK
TAK
TAK
TAK
TAK
TAK
NIE
TAK
TAK
NIE
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
NIE
NIE
NIE
NIE
TAK
NIE
TAK
TAK
NIE
NIE
NIE
-
-
-
-
-
Tab. I. Charakterystyka pacjentów z niezintegrowanymi z kością śródkostnymi wszczepami.
i brak przyczepu nabłonkowego [2]. Do niepowodzeń natury
biologicznej prowadzą zaburzenia równowagi pomiędzy patogennymi drobnoustrojami i odpornością organizmu pacjenta,
często na bazie czynników ogólnych i/lub miejscowych. Uważa
się, że do wczesnej utraty wszczepów najczęściej przyczyniają się: niewłaściwie przeprowadzone procedury chirurgiczne
(np. przegrzanie kości, zakażenie pola operacyjnego), choroby systemowe, mało wartościowa kość, palenie papierosów,
radioterapia i chemioterapia [3, 4, 5]. Istotną rolę odgrywają
też późne reakcje wynikające z przeciążenia implantów przy
wadliwie zaprojektowanych uzupełnieniach protetycznych np.
przy zbyt małej liczbie wszczepów w odniesieniu do rozległych braków zębowych, źle dobranych wymiarów implantów
lub ich niepoprawnym rozmieszczeniu [3, 4]. Periimplantitis
definiowane jako reakcja zapalna tkanek okołoimplantowych
jest główną przyczyną późnej utraty implantów [6]. Badania
Esposito, Hirsch i wsp. dowodzą, iż 10-50 % niepowodzeń
w pierwszym roku po implantacji wywołanych jest właśnie
przez zapalenie tkanek okołowszczepowych [3]. Etiologia periimplantitis jest złożona i wciąż nie do końca poznana, ale ważną
rolę przypisuje się mikroflorze bakteryjnej jamy ustnej. Tkanki
okołowszczepowe bowiem, podobnie jak przyzębie, wykazują podatność na zapalenia wywołane m.in. płytką nazębną [7].
W kieszonkach okołoimplantowych objętych stanem zapalnym wykazano obecność bakterii charakterystycznych dla zapaleń przyzębia, gram ujemnych pałeczek i krętków. Na uwagę
zasługuje również obecność bakterii z rodzaju Staphylococcus
spp., Enterobacteriaceae spp. oraz grzybów z rodzaju Candida spp.,
które nie mają pierwotnego związku z periodontitis [8, 9, 10].
Do czynników zwiększających ryzyko wystąpienia periimplantitis zalicza się ponadto: mnogość wszczepianych implantów,
ich zagęszczenie (gdy odległość pomiędzy nimi, mniejsza niż
3 mm) oraz wydłużony czas przebywania w jamie ustnej. Paroletnie obserwacje pacjentów z kilkoma wszczepami śródkostnymi, dowodzą większej utraty kości wyrostka zębodołowego
[11, 12].
Bakterie bytujące w kieszonkach przyzębnych, w większości
beztlenowe, są trudne do identyfikacji metodą tradycyjnych
technik mikrobiologicznych, ze względu na powolny wzrost
lub też spełnienie określonych wymagań w hodowli. Znajomość genomu patogenów chorób przyzębia, umożliwia ich wykrycie poprzez ocenę namnożonego DNA. Test Perio-Analyse
4
oparty na łańcuchowej reakcji polimerazy zapewniający czułą
i specyficzną metodę identyfikacji oraz pomiaru mikroorganizmów patogennych, wydaje się być przydatny w implantologii
stomatologicznej. Przeprowadzenie analizy bakteryjnej umożliwia bowiem określenie charakterystycznej dla pacjenta flory
patogennej, i tym samym może być pomocne w wyborze właściwego sposobu leczenia [13, 14, 15, 16].
Cel pracy
Analiza bakteryjnej mikroflory łoża kostnego niezintegrowanych implantów stomatologicznych.
Materiał i metoda
Badaniu poddano okołoimplantowe łoża u 11 pacjentów
z częściowymi brakami zębów (5 kobiet i 6 mężczyzn) w wieku
od 30 do 66 (średnia 54 lata), u których nastąpiła utrata wszczepów śródkostnych z powodu zapalenia przyległych tkanek
(Tab. I). Czas przetrwania 2 implantów w szczęce i 9 w żuchwie
nie przekraczał 4 miesięcy.W grupie badanej odnotowano 3 osoby palące papierosy. Dokonano analizy mikroflory bakteryjnej
przy użyciu testu Perio-Analyse (Pierre Fabre-Oral Care Medicament).Test ten, wykorzystując reakcję łańcuchowej polimerazy
(RT-PCR – Real Time Polymerase Chain Reaction) na podstawie
namnożonego DNA, umożliwia identyfikację następujących 9 typów bakterii, trudnych do wyhodowania metodami standardo-
Ryc. 1. Zestaw testowy do przeprowadzenia perioanalizy.
Implantoprotetyka
-
-
-
-
2009, tom X, nr 2 (35)
-
Ryc.2. Przykład zestawienia wyników z laboratorium Clinident (Francja) – pacjenta L.B. (nr.10).
w w w. i m p l a n t o p r o t e t y k a . e u
5
Implantoprotetyka
Patogeny testu „Perio-Analyse”
Actinobacillus
actinomycetemcomitans
Tanarella forsythensis
Campylobacter rectus
Treponema denticola
Eikenella corrodens
Prevotella intermedia
Peptostreptococcus micros
Porphyromonas gingivalis
Fusobacterium nucleatum
2009, tom X, nr 2 (35)
1 (ż)
2 (sz)
Analizowane poimplantowe łoża w szczęce/żuchwie
3 (sz) 4 (ż) 5 (ż) 6 (ż) 7 (ż) 8 (ż) 9 (ż)
10 (ż) 11 (ż)
+++
+
++
+
++
+
++
+
+
+
+
+
+
++
+
+
++
+
+
+
++
++
+++
++
++
++
(+)
+++
+
+
++
++
+
+
+++ +++
++
+++
++
+++
++
++
+++
++
++
++
+++
++
+
+
+
Tab. II. Zestawienie 9 rodzajów bakterii testu Perio-Analyse uwzględniające ilościową obecność patogenów w analizowanych poimplantowych łożach.
wymi: Porphyromonas gingivalis, Prevotella intermedia, Eikenella
corrodens, Campylobacter rectus, Actinobacillus actinomycetemcomitans, Fusobacterium nucleatum, Tannarella forsythensis,
Peptostreptococcus micros, Treponema denticola. Real-Time PCR
uznawane jest za bardzo czułą i szybką metodę wykrywania
i różnych mikroorganizmów. Umożliwia również analizę ilościową poszczególnych szczepów bakteryjnych oraz określenie liczby wszystkich bakterii („total bacteria”) obecnych
w próbce. Do środowiska reakcji wprowadzane są znakowane
barwnikiem fluorescencyjnym nukleotydy bądź sondy łączące
się z DNA, które pozwalają na podstawie odczytów w kolejnych cyklach, określić ilość matrycy użytej do reakcji, jak
również śledzić ilość powstającego produktu [13, 16].
Materiał do badań pobierano za pomocą firmowych (Piere
Fabre Oral Care Medicament), sterylnych sączków wprowadzając je do poimplantowego łoża na 15 sekund. Następnie
w sterylnych pojemnikach załączonych do zestawu testu, zgodnie z zaleceniami producenta, przesyłano je do laboratorium
Clinident we Francji, gdzie dokonywano analizy mikrobiologicznej (Ryc. 1). Na podstawie przeprowadzonych badań, oceniano ilościową i jakościową mikroflorę bakteryjną, występującą
w przypadku braku sukcesu implantologicznego (Ryc. 2).
-
-
-
-
-
Omówienie wyników i dyskusja
Ponieważ test Perio-Analyse umożliwia identyfikację patogenów związanych z chorobami przyzębia, dlatego też zastosowano go do oceny mikroflory bakteryjnej, występującej przy
stanach zapalnych tkanek okołowszczepowych. Spośród 9
możliwych do oceny tym testem bakterii, 3 z nich Porphyromonas gingivalis, Tannarella forsythensis, Treponema denticola należą
do zespołu czerwonego, a więc do bakterii najczęściej izolowanych ze zmian o charakterze periodontitis. Bakterie te zespołowo jak i pojedynczo są częściej wykrywane w miejscach,
w których występuje krwawienie podczas badania przyzębia
[17].
U wszystkich badanych pacjentów wystąpiły kliniczne objawy
zapalenia tkanek okołowszczepowych w postaci: obrzęku okołoimplantowego dziąsła, zwiększonego krwawienia, wysięku lub
ruchomości wszczepu. Zdjęcia ortopantomograficzne ukazały
w większości przypadków ubytek kości wyrostka zębodołowego wokół nie zintegrowanych implantów (Ryc. 3). Wartym
odnotowania jest fakt, iż tylko 3 spośród 11 pacjentów paliło
papierosy będące czynnikiem ryzyka dezintegracji wszczepów.
6
W badanej grupie znalazło się 8 pacjentów z ewidentnymi
symptomami klinicznymi choroby przyzębia.
Na podstawie testu Perio-Analyse stwierdzono obecność Fusobacterium nucleatum w łożach kostnych wszystkich utraconych
implantów. U 9 osób (82%) wyhodowano Peptostreptococcus
micros, u 7 pacjentów (64%) zaobserwowano Eikenella corrodens, w 5 przypadkach (45%) odnotowano obecność Prevotella intermedia, Campylobacter rectus i/lub Tannarella forsythensis.
W 4 badanych próbkach potwierdzono występowanie Treponema denticola, a w 3 (27%) Porphyromonas gingivalis. Tylko
wokół jednego utraconego wszczepu wykryto Actinobacillus
actinomycetemcomitans (Tab. II).
We wszystkich badanych przez nas okołoimplantowych łożach
występowała bakteria Fusobacterium nucleatum, która należy
do bezwzględnych beztlenowców. Patogen ten wykazuje zdolność do wspólnego przebywania z gatunkami tlenowymi, jak
i innymi beztlenowymi, a zmniejszając potencjał redukcji utleniania swojego środowiska, umożliwia tworzenie ochronnej
niszy ekologicznej dla innych gatunków beztlenowych, takich
jak Porphyromonas gingivalis [17,18].
Podobne wyniki uzyskali Hultin, Gustafsson, Hallstrom i wsp.,
którzy wokół wszystkich analizowanych implantów z klinicznymi objawami periimplantitis wykryli tę bakterię. Stwierdzili
oni także jej obecność u pacjentów z uzębieniem własnym
oraz wśród osób ze stabilnymi implantami [19].
Każdy z opisanych przez nas przypadków niepowodzeń implantologicznych dotyczył osób posiadających własne zęby, nie
sprawdzono jednak flory bakteryjnej ich kieszonek dziąsłowych. Badania Sbordone, Barone i wsp., a także inne badania Hultin, Gustafsson, Klinge porównujące mikroflorę przy
wszczepach ze stanem zapalnym oraz w kieszonkach okołozębowych, dowiodły obecności Fusobacterium nucleatum
w obu grupach, przy czym odnotowano zwiększoną ilość tej
bakterii wokół implantowanych filarów [20, 21]. Zjawisko
transmisji patogenów chorób przyzębia z zębów własnych
na wszczepy śródkostne było opisywane w piśmiennictwie
światowym niejednokrotnie [22, 23, 24]. W przypadkach
wysokiego stężenia bakterii w kieszonkach dziąsłowych,
dowiedziono zwiększonego ryzyka przeniesienia flory bakteryjnej na sąsiadujące z zębami implanty [25, 26 ]. U osób
leczonych z powodu choroby przyzębia już po pierwszym
miesiącu przebywania wszczepu w jamie ustnej możliwe
jest wykrycie wokół niego patogenów odpowiedzialnych za
periodontitis [27].
Implantoprotetyka
2009, tom X, nr 2 (35)
-
-
-
-
-
Ryc. 3. Częstość występowania (%) wykrytych patogenów w poimplantowych
łożach u badanej grupy pacjentów.
W przypadkach rehabilitacji implantoprotetycznej pacjentów
częściowo uzębionych Kiyotoshi, Masataka i wsp. dowiedli
przenoszenia się Prevotella intermedia i Porphyromonas gingivalis z kieszonek przyzębnych na tkanki okołowszczepowe [28].
Te gram-ujemne pałeczki zaliczane do grupy beztlenowców
czarnopigmentowanych, utrzymują się w kieszonce dzięki
zdolności przywierania do komórek nabłonkowych ścian
szczeliny dziąsłowej i często izolowane są z ropni okołozębowych. Wytwarzają one enzymy o silnych właściwościach
proteolitycznych wpływające niszcząco na tkanki. Drobnoustroje te nierzadko stwierdza się również wokół wszczepów z periimplantitis [18,29]. Kiyotoshi, Masataka, Katsuji
u 11 osób oceniali florę bakteryjną zębów naturalnych
przed dokonaniem implantacji, analizowali ją wokół implantów przed zamontowaniem suprastruktury, a także po zamontowaniu filaru protetycznego i wykonaniu uzupełnienia.
Po okresie jednego miesiąca stwierdzono, że częstość występowania Prevotella intermedia i Porphyromonas gingivalis
wynosiła 50-60 % i została uznana za czynnik ryzyka zapaleń
przyzębia. Autorzy sugerują, iż transmisja patogenów następuje na skutek ich adhezji do protein śliny. Wśród analizowanych przez nas 11 przypadków dezintegracji implantów
z otaczającą kością Prevotella intermedia stwierdzono u 5 pacjentów, Porphyromonas gingivalis został wyhodowany z 3 pobranych próbek. Badania Bolero, Gonzalez i wsp. dotyczące
tkanek otaczających 16 implantów z klinicznymi objawami
stanu zapalnego, wyraźnie dowodzą zwiększonego stężenia
w kieszonkach okołowszczepowych bakterii Porphyromonas
gingivalis oraz Prevotella intermedia, w przeciwieństwie do
tkanek przy stabilnych implantach [30]. Podobne obserwacje
poczynili van Winkelhoff, Goene i wsp. wśród grupy 20 pacjentów z uzębieniem własnym, którzy poddani zostali leczeniu protetycznemu z wykorzystaniem wszczepów śródkostnych. U dwóch pacjentów w tkankach okołoimplantowych
wykryto Porphyromonas gingivalis, przy czym u jednego z nich
doszło do utraty implantów, u drugiego do wytworzenia
przetok ropnych w okolicy wszczepów [31]. Drobnoustrojami najczęściej izolowanymi z okołoimplantowych tkanek były,
podobnie jak w naszym badaniu, Fusobacterium nucleatum
i Peptostreptococcus micros.Van Winkelhoff i wsp. sugerują jednak, iż Porphyromonas gingivalis jest odpowiedzialny za periimplantitis będące przyczyną utraty wszczepów.
W przeprowadzonej przez autorów tej pracy mikrobiologicznej analizie łóż kostnych po utracie implantów, tylko
w w w. i m p l a n t o p r o t e t y k a . e u
w jednym przypadku odnotowano obecności Actinobacillus actinomycetemcomitans, a w poprzednich badaniach obejmujących
mniejszą grupę pacjentów nie odnotowano jej obecności [32].
Ta gram-ujemna pałeczka należy do względnych beztlenowców, wymagających do wzrostu obecności dwutlenku węgla.
Jej zjadliwość związana jest z obecnością otoczki oraz wytwarzaniem leutotoksyny. Odgrywa ona znaczącą rolę w chorobach przyzębia, zwłaszcza tych o agresywnym przebiegu a jej
obecność wskazuje na progresję choroby [17, 18]. Uzyskane
przez nas wyniki znajdują potwierdzenie w badaniach Danser, van Winkelhoff i van der Valden przeprowadzonych wśród
grupy 20 bezzębnych pacjentów, chorujących w przeszłości na
periodontitis. W żadnym z obserwowanych przypadków autorzy ci nie wykryli pałeczki Actinobacillus actinomycetemcomitans,
zarówno wokół implantów otoczonych przez zdrowe tkanki,
jak i w 3 przypadkach zapalenia okołowszczepowego. Danser
i wsp. sugerują, że usunięcie zębów naturalnych wraz z ich
poddziąsłową mikroflorą przyczynia się do wyeliminowania
Actinobacillus actinomycetemcomitans z jamy ustnej. Kieszonki
przyzębne, stanowią bowiem swoisty rezerwuar tych bakterii
[33]. Leonhardt i wsp. dowiedli jednak, iż nawet po pięciu i więcej latach od utraty zębów własnych możliwe jest przetrwanie
w jamie ustnej mikroflory bakteryjnej charakterystycznej dla
periodontitis, w tym bakterii Actinobacillus actinomycetemcomitans [8].
Test Perio-Analizy (RT-PCR) zastosowany w tej pracy może
być przeprowadzony w każdym gabinecie stomatologicznym
z uwagi na proste przygotowanie zestawu testującego i jakościowo-ilościową analizę dokonywaną w profesjonalnym
laboratorium. Zapewnia on szybką (ok. 48 godz.) identyfikację patogenów nawet przy niewielkiej liczbie bakterii, gdyż
już śladowe ilości materiału pozwalają na wyizolowanie DNA
wystarczające do przeprowadzenia reakcji polimerazy łańcuchowej. Z uwagi na łatwą użyteczność kliniczną i szybką możliwość uzyskania wyników z ukierunkowanego na te badania
laboratorium, test ten może być przydatny dla celów diagnostycznych przed podjęciem leczenia implantologicznego oraz
pomocny w monitorowaniu działań leczniczych.
Wnioski
W procesie periimplantitis, będącym przyczyną utraty implantów we wczesnej fazie wgajania, może brać udział każdy z 9
szczepów bakteryjnych wykrywanych testem Perio-Analyse
(RT-PCR).
Fusobacterium nucleatum i Peptostreptococcus micros wydają się
być patogenami najbardziej powiązanymi z rozwojem stanu
zapalnego tkanek otaczających wszczepy śródkostne w okresie osteointegracji.
Piśmiennictwo
1. Heydenrijk K., Meijer H.J., van der Reijden W.A. et al: Microbiota around root-form endosseous implants: a review of literature. Int. J. Oral Maxillofac. Implants 2002,17, 6, 829-838.
2. Koeck B., Wagner W., Implantologia red. polska Majewski S.,
Urban & Partner, Wrocław 2004, 354
3. Esposito M., Hirsch J-M., Lekholm U. et al: Biological
factors contributing to failures of osseointegrated oral implants.(II) Etiopathogenesis. Eur. J. Oral Sci. 1998,106,
721-764.
7
-
-
-
-
-
Implantoprotetyka
4. Frączak B., Tutak M., Kijak E., et al.: The causes of unsuccessful implantologic treatment results. Inżynieria Biomateriałów.
2004, 37, 27-29.
5. Hinode D., Tanabe S., Yokoyama M. et al.: Influence of smoking on osseointegrated implant failure: a meta-analysis. Clin.
Oral Implants Res. 2006, 17, 4, 380-385.
6. Albrektsson T., Isidor F.: Consensus report of session IV. In:
Lang N.P., Karring T., eds. Proceedings of the First European
Workshop on Periodontology. London: Quintessence, 1994,
365-369.
7.Silverstein L.H., Kurtzman D., Garnick J.J., et al.: The microbiota of peri-implant region in health and disease. Implant
Dent. 1994, 33, 170-174.
8. Mombelli A.: Microbiology and antimicrobial therapy of periimplantitis. Periodontology 2000, 2002, 28, 177-189.
9.Leonhardt A., Renvert S., Dahlen G.: Microbial findings at failing implants. Clin. Oral Implants Res., 1999,10, 5, 339-345.
10.Rams T. E., Feik D., Slots J.: Staphylococci in human periodontal
diseases. Oral Microbiol. Immunol. 1990, 5, 1, 29-32.
11.Fransson C., Lekholm U., Jemt T., Berglundh T.: Prevalence
of subjects with progressive bone loss at implants. Clin. Oral
Implants Res., 2005,16, 440-446.
12.Bragger U., Karoussis I., Persson R., et al.: Technical and
biological complications/ failures with single crowns and fixed
partial dentures on implants: a 10-year prospective cohort study. Clin. Oral Implants Res., 2005,16, 326-334.
13.Loomer P.R.: Microbiological diagnostic testing in the treatment of periodontal diseases. Periodontology 2000, 2004,
34, 49-56.
14.Siqueira J.F., Roças I.N.: PCR methodology as a valuable tool
for identification of endodontic pathogens. J. Dent., 2003, 31,
333-339.
15.Boutaga K., van Winkelhoff A.J., Vandenbrouche-Grauls C.
et al.: Comparison of Redl-Time PCR and culture for detection
of Porphyromonas gingivalis in subgingival plaque samples.
J. Clin. Microbiol., Nov 2003, 4950-4954.
16.Lyons S.R., Griffen A.L., Leys E.J.: Quantative Real-Time PCR
for Porphyromonas gingivalis and total bacteria. J. Clin. Microbiol., June 2000, 2362-2365.
17.Jańczuk Z.: Praktyczna periodontologia kliniczna. 2004 Wydawnictwo Kwintesencja, Warszawa.
18.Marsh P., Martin M.: Mikrobiologia jamy ustnej. 1994 PWN
Warszawa.
19.Hultin M., Gustafsson A., Hallström H., et al.: Microbiological findings and host response in patients with peri-implantitis.
Clin. Oral Implants Res., 2002, 13, 349-358.
20.Hultlin M., Gustafsson A., Klinge B.: Longterm evaluation of
osseointegrated dental implants in the treatment of partially
edentulous patients. J. Clin. Periodont. 2000, 27, 128-133.
21.Sbordone L., Barone A., Ciaglia R.N. et al.: Longitudinal study
of dental implants in a periodontally compromised population.
J. Periodont., 1999, 70, 1322-1329.
22.Apse P., Ellen R., Overall C., Zarb G.: Microbiota and cervicular fluid collagenase activity in the osseointegrated dental implants sulcus: a comparison of sites in edentulous and
partially edentulous patients. J. Periodontal. Res.,1989, 24,
96-105.
23.Kohavi D., Greenberg R., Raviv E., Sela M.N.: Subgingival and
supragingival microbial flora around healthy osseointegrated
implants in partially edentulous patients. Int. J. Oral Maxillofac.
Implants., 1994, 9, 673-679.
8
2009, tom X, nr 2 (35)
24.Mombelli A., Marter M., Gaberthüel T., Grunder U., Lang
N. P.: The microbiota of osseointegrated implants in patients
with a history of periodontal disease. J. Clin. Periodont.,1995,
22,124-130.
25.Papaioannou W., Quirynen M., van Steenberghe P.: The influence of periodontitis on the subgingival flora around implants
in partially edentulous patients. Clin. Oral Impl. Res., 1996, 7,
405-409.
26.Gouvoussis J., Sindhusale D., Yeung S.: Cross-infections from
periodontitis sites on periimplants sites in the same mouth. Int.
J. Oral Maxillofac. Implants.,1997, 12, 666-673.
27.Leonhardt A., Adolfsson B., Lekholm U., Wikström M.,
Dahlén G.: A longitudinal biological study on osseointegrated
titanium implants in partially edentulous patients. Clin. Oral.
Impl. Res.,1993, 4, 113-120.
28.Kiyotoshi T., Masataka K., Katsuji O. et al.: Colonization by
Porphyromonas gingivalis and Prevotella intermedia from teeth
to osseointegrated implant region. Bull. Tokyo Dent. Coll.,
2004, 45, 2, 77-85.
29.Zaremba M.: Mikrobiologia lekarska., PZWL 2004.
30.Botero J. E., González A.M., Mercado R. A., et al.: Subgingival
microbiota in peri-implant mucosa lesions and adjecent teeth
in partially edentulous patients. J. Periodontol., 2005, 76, 9,
1490-1495.
31.van Winkelhoff A.J., Goené R.J., Benschop C. et al.: Early
colonization of dental implants by putative periodontal pathogens in partially edentulous patients. Clin. Oral Implants Res.,
2000, 11, 511-520.
32.Koczorowski R., Hemerling M., Szponar E., WiśniewskaSpychała B.: A study of the bacterial flora of an intrabony pocket after the loss of an implant caused by periimplantitis. Pol.
J. Environ. Stud. 2007: vol.16, 6C, 124-129.
33.Danser M.M., van Winkelhoff A. J.,van Der Valden U.: Periodontal bacteria colonizing oral mucous membranes in edentulous patients wearing dental implants. J. Periodontol., 1997, 68,
3, 209-216.
Adres do korespondencji:
Collegium Stomatologicum UM
60-812 Poznań, ul. Bukowska 70